Abstract
Background: Genus Bacillus
is among the most widely studied bacteria used as probiotics in aquaculture.
Besides its bioflocculant activity, it can offer
other benefits, such as nitrogen recycling in the culture pond. Aim. To
review the application of Bacillus in shrimp culture, particularly due
to its bioflocculant effects on Biofloc
systems. Development: Bacillus sp. produces a broad range of
extracellular polymeric substances (EPS) and antimicrobial peptides against a
variety of microorganisms, in addition to improving the immune response and
growth of cultured animals and disease control. The bioflocculant
potential of Bacillus species makes these bacteria good candidates for
use in Penaeus vannamei cultures in Bioflock
systems. Conclusions: However, new bioflocculant
Bacillus strains must be isolated and characterized, along with an
evaluation of the bioflocculant effect on Penaeus vannamei’s metabolism
and immune response.
Keywords: bacterium, bioflocculants, shrimp, culture, polymers (Source: MESH)
INTRODUCCIÓN
El crecimiento acelerado de la
población trajo consigo el desarrollo de la acuicultura a escala mundial (Kasan
et al., 2017), y el camarón blanco del Pacífico Penaeus vannamei es la especie de crustáceo más cultivada, nativo de la
costa oeste del Pacífico de América Latina, e introducido desde 1996 en China y
otros países de Asia (Wyban,
2019). La
alta tolerancia a un amplio rango de salinidad, entre otros factores, hacen de
esta especie un buen candidato para el cultivo. Sin embargo, altos niveles de
las concentraciones de compuestos nitrogenados pueden afectar la salud
de los animales cultivados e impactar negativamente sobre el crecimiento y la
sobrevivencia (Valencia-Castañeda et al., 2019).
Numerosos investigadores reportan la
toxicidad del amonio sobre el camarón (Valencia-Castañeda
et al., 2018; Valencia-Castañeda
et al., 2019; Thi et al., 2022), por lo que la conversión del amonio tóxico a la forma no
tóxica de nitrógeno es una de las cuestiones más importantes en el manejo de
calidad de agua en sistemas de cultivo intensivo (Ren et al., 2019). El incremento de la
comunidad microbiana puede mejorar la calidad del agua mediante remoción de
compuestos de nitrógeno tóxicos, mientras que las proteínas microbianas pueden
ser usadas como alimento (Reis et al., 2019). Este es el fundamento de la tecnología Biofloc,
ambientalmente amigable, que se basa en la producción in situ de microorganismos, donde los nutrientes pueden ser
continuamente reciclados, y beneficiada por el mínimo o nulo recambio de agua (Gustavo
et al., 2017).
Afortunadamente, dentro de las
bacterias usadas como probiótico en acuicultura, el género Bacillus se encuentra entre las
más estudiadas, además de la actividad floculante puede ofrecer otros
beneficios como el reciclamiento de nitrógeno en el estanque de cultivo (Harun
et al., 2018). No obstante, se hace
necesario el aislamiento y caracterización de nuevas cepas de Bacillus biofloculantes que puedan ser usadas como inóculo en
sistemas Biofloc de producción de P. vannamei.
Así como, evaluar el efecto de los biofloculantes en
el metabolismo y la respuesta inmune de Penaeus
vannamei. El objetivo del presente
trabajo es realizar una revisión sobre la aplicación de Bacillus
en el cultivo del camarón, haciendo énfasis en su efecto biofloculante
en Sistemas Biofloc.
DESARROLLO
La influencia de las comunidades
bacterianas en la salud de los animales acuáticos es de crucial importancia. El
intestino del camarón y su ambiente acuático son ecosistemas complejos donde
conviven diversas comunidades bacterianas, en los cuales algunos
microorganismos son probióticos mientas que otros son patógenos (Zheng
et al., 2017).
Los microorganismos
que forman el biofloc juegan tres roles principales en la tecnología Biofloc,
mantenimiento de la calidad del agua mediante la utilización de compuestos
nitrogenados, constituyen una fuente de alimento para los animales cultivados,
y confieren propiedades probióticas y compiten con patógenos. Las bacterias
heterótrofas (como Bacillus sp.)
juegan un rol fundamental en los sitemas biofloc (Hossein y
Mohammadi, 2022).
Género Bacillus, sus efectos en el cultivo
de camarón
Dentro de las bacterias usadas como
probiótico en acuicultura, el género Bacillus se encuentra entre las más estudiadas, es usado
para mejorar el crecimiento de los animales cultivados y para el control de
enfermedades (Kewcharoen y
Srisapoome, 2019; Nimrat et al.,
2020). Miembros del género Bacillus pertenecen al phylum
Firmicutes, son clasificados como Gram-positivos y
bacterias formadoras de esporas con estructura en forma de bastón (Abu
Tawila et al., 2018). Pueden ser aerobios o anaerobios facultativos. Bacillus sp. produce un amplio rango de sustancias extracelulares y
péptidos antimicrobianos contra una variedad de microorganismos y para mejorar
la respuesta inmune de los animales cultivados (Niu et al., 2014).
Especies de Bacillus crecen eficientemente
con fuentes de carbono y de nitrógeno de bajo costo. Han adquirido importancia
comercial como productores de metabolitos secundarios como antibióticos, bioinsecticidas y enzimas. Las enzimas de Bacillus son muy
eficientes para descomponer una gran variedad de carbohidratos, lípidos y
proteínas en pequeñas unidades. Teniendo en cuenta estas características, Bacillus pueden
ser considerados buenos candidatos como probióticos en la dieta del camarón,
para mejorar la digestibilidad de los ingredientes de la dieta (Omont et al., 2021).
En su estudio, Ochoa-Solano
y Olmos-Soto (2006) reportaron la actividad
proteasa, α-glucosidasa y lipasa de cepas de Bacillus subtilis y Bacillus megaterium. Mientras que, Alsalman
et al. (2022) reportaron la
producción de la enzima quitinasa por Bacillus salmalaya.
Los resultados de este estudio mostraron la capacidad de estas bacterias de
producir gran cantidad de quitinasa en poco tiempo,
por lo que podría degradar polisacáridos complejos presentes en los residuos
orgánicos y contribuir a la conservación del medio ambiente (Alsalman
et al., 2022)
Varios investigadores describen el
efecto de cepas de Bacillus en el mejoramiento de la respuesta
inmune de los animales cultivados. El sistema inmune de crustáceos depende de
la respuesta innata, y está constituido por la respuesta inmune celular y
humoral. La respuesta celular involucra a los hemocitos que participan en
reacciones como fagocitosis, apoptosis, nodulación y encapsulación. Mientras
que la respuesta humoral depende de factores inmune tales como profenoloxidasa, lectinas, péptidos antimicrobianos, entre
otros (Huang
et al., 2020).
En su estudio, Niu
et al. (2014) reportaron el potencial
probiótico de la cepa de Bacillus sp. LT3 en larvas de camarón marino
infectadas con Vibrio campbellii,
donde mejoró la sobrevivencia por la disminución de la actividad in vivo del patógeno y por la
estimulación de la respuesta inmune, con la activación del sistema
pro-fenoloxidasa. Se ha reportado el aislamiento e identificación de cepas de Bacillus con la
habilidad para degradar N-acil-homoserina
lactonas (AHLs), una de las moléculas “quorum sensing” involucradas en la regulación de la producción
del factor de virulencia en muchas bacterias patógenas.
Ramírez
et al. (2022) evaluaron el
potencial probiótico del consorcio microbiano que incluía tres cepas, Bacillus cereus sensu
stricto (P64), Vibrio diabolicus
(Ili) y Vibrio hepatarius (P62), usado para controlar la vibriosis. El probiótico mejoró la calidad de las larvas de
camarón P. vannamei, que fueron
expuestas previamente a Vibrio parahaemolyticus. Los resultados indican que el
tratamiento previo de las larvas con el probiótico limitó la colonización del Vibrio patogénico.
Por otro
lado, en estudio realizado por Luna-González et al. (2017), la adición de Bacillus
licheniformis, melaza y la reducción de las tasas de alimentación no
afectaron el crecimiento y la sobrevivencia del camarón. Los residuos
nitrogenados se mantuvieron dentro del rango óptimo para el camarón. Cepas de Bacillus pueden jugar un rol importante en el
proceso de nitrificación-desnitrificación. La reducción de la tasa de
alimentación puede ayudar al mantenimiento de la
calidad del agua y contribuir a la disminución de los costos en cultivo del
camarón (Luna-González et al., 2017).
Clasificación de los floculantes
Existen tres tipos de floculantes:
floculantes inorgánicos como sulfato de aluminio y cloruro de aluminio;
floculantes orgánicos sintéticos como los derivados de poliacrilmadida
y polietilenamina; y floculantes producidos
naturalmente como los floculantes microbianos. Los floculantes inorgánicos y
orgánicos antes mencionados son usados frecuentemente en los procesos
industriales debido a su alta actividad y bajo costo. Sin embargo, estudios han
mostrado que las sustancias floculantes orgánicas e inorgánicas pueden causar
daños a la salud y al medio ambiente. En este sentido, los biopolímeros
producidos por microorganismos son actualmente investigados, son biodegradables
y seguros para la salud y el medio ambiente (Wandong
et al., 2021).
Las bacterias son el principal
componente del Biofloc, reportadas como
microorganismos biofloculantes que producen
biopolímeros, sustancias que pueden flocular sólidos suspendidos. Estos
biopolímeros son conocidos como sustancias poliméricas extracelulares (SPE)
producidos por microorganismos durante su crecimiento, que juegan un papel
importante en el proceso de floculación (Kasan
et al., 2017). Cada bacteria produce diferentes SPE, los cuales difieren
en su habilidad en el proceso de floculación. Por lo que, las bacterias con
alta actividad de floculación son potencialmente usadas como inóculo para
incrementar el proceso de biofloculación en sistemas Biofloc de producción de P. vannamei (Harun
et al., 2018).
Entre las bacterias reportadas como
productoras de biofloculantes se encuentran Bacillus sp., Pseudomonas alcaligenes,
Citrobactor sp., Enterobacter cloacae, Halomonas sp. y Klebsiella pneumoniae. Los biofloculantes
microbianos incluyen polímeros como celulosa, proteínas, glucoproteínas,
polisacáridos y ácidos nucleicos (Gosai
y Narolkar, 2022). El peso molecular y los
grupos funcionales en las cadenas moleculares son determinantes en la actividad
de floculación de los biofloculantes. Los grupos
funcionales determinan el tipo de carga, su distribución y, en consecuencia, el
tipo de interacción (Kushwaha
et al., 2020).
Bacillus sp. como bacterias biofloculantes
Especies de Bacillus producen diferentes SPE,
B. subtilis
producen polisacáridos, B. consortium producen glicoproteínas, B. safensis producen
proteínas funcionales, y algunas otras especies producen varias SPE. Afortunadamente, dentro de las bacterias
usadas como probiótico en acuicultura, el género Bacillus, además de la actividad
floculante puede ofrecer otros beneficios como el reciclamiento de nitrógeno en
el estanque de cultivo (Harun
et al., 2018).
Varios autores han reportado el
potencial biofloculante de bacterias del género Bacillus. En el
estudio realizado por Abu Tawila et al. (2018) reportaron la producción, optimización, y
caracterización del biofloculante QZ-7 sintetizado
por la cepa de Bacillus salmalaya
139SI aislada del suelo de una granja en Malasia. La máxima actividad
floculante fue 92,6%; las condiciones óptimas para la producción del biofloculante fueron, temperatura superior a 35,5 ºC, pH 7±0.2, usando sacarosa y extracto de
levadura como fuentes de carbono y nitrógeno, respectivamente. Los análisis
químicos revelaron que el biofloculante consistió de
79.08% de carbohidratos y 15.4% de proteínas. El biofloculante
QZ-7 fue térmicamente estable, y mantuvo más del 80% de actividad después de
ser calentado a 80 °C durante 30 min. Además, se demostró el efecto de la cepa
de Bacillus salmalaya
139SI en la remoción de la materia orgánica, por lo que el biofloculante
QZ-7 puede ser usado promisoriamente en el tratamiento de aguas residuales.
Otros resultados informaron los
parámetros óptimos para la biofloculación por Gosai y Narolkar (2022), quienes usaron glucosa y cloruro de amonio
como fuente de carbono y nitrógeno, presencia del catión cloruro férrico y pH
8. El análisis químico del biofloculante mostró el
contenido proteico una concentración de 2,81 mg/ml y el contenido de
carbohidratos una concentración de 1.86 mg/ml. En su estudio, aislaron Bacillus biofloculantes del agua de estaques de cultivo de camarón y
otras fuentes, donde tres aislados mostraron actividad biofloculante;
el aislado BF9 mostró la actividad biofloculante más
alta.
Harun et al. (2018) evaluaron el potencial biofloculante
de diferentes bacterias usando el método de suspensión de caolín Clay, donde seis especies mostraron actividad floculante.
Fueron identificadas como Bacillus infantis, B. cereus, B. safensis, Halomonas venusta, Nitratireductor aquamarinus y
Pseudoalteromonas. La mayor actividad biofloculante
fue mostrada por Bacillus infantis
(93%), lo que indica la más alta producción de SPE que favorecen el proceso de
floculación. En esta investigación, reportaron baja actividad biofloculante en Pseudoalteromonas, mientras que Wandong
et al. (2021) aseveran el elevado
poder biofloculante de Pseudoalteromonas sp. NUM8. La producción óptima del biofloculante
por la bacteria fue usando sacarosa y nitrato de sodio como fuente de carbono y
nitrógeno, respectivamente; así como, la presencia del catión divalente (Ca) y
pH 5.
Fakriah et al.
(2019) reportaron el contenido proteico en SPE de bacterias biofloculantes aisladas de estanques de cultivo de Penaeus vannamei. Cada especie mostró
diferentes concentraciones proteicas en SPE, desde 1.377 µg/mL
hasta 1.455 µg/mL. En su estudio, Bacillus cereus y Bacillus pumilus mostraron la más alta actividad biofloculante, en comparación con otras bacterias de los
géneros Nitratireductor, Pseudoalteromonas
y Halomonas.
Coincidentemente, Kasan et al. (2017) aislaron e identificaron bacterias productoras de biofloculantes, fundamentalmente de los géneros Bacillus y Halomonas,
que constituyen candidatos para ser usadas como inóculo en la formación de Biofloc. Otros géneros fueron identificados como Providencia sp., Nitratireductor sp. y Pseudoalteromonas sp.
Aunque los biofloculantes
microbianos incluyen polímeros como celulosa, proteínas, glucoproteínas,
polisacáridos y ácidos nucleicos (Gosai
y Narolkar, 2022), la composición química
reportada de los biofloculantes producidos por Bacillus fue
polisacáridos y proteínas. Según Budi et al. (2023), el biofloculante producido por Serratia marcescens en su composición química
consistió de varios ácidos carboxílicos y enzimas intermediarias, indicando la
presencia de polisacáridos y proteínas, lo que sugiere sean los principales
constituyentes de biofloculantes bacterianos. A pH 7
su contenido proteico fue de 1,3 μg/mL y el
contenido total de carbohidratos fue de 0,53 mg/L.
La preparación de los estanques es
una etapa crucial en la acuicultura, que influye en la sobrevivencia y el
crecimiento de los animales cultivados. Las postlarvas de crustáceos, por
ejemplo, son susceptibles a los cambios abruptos en la calidad de agua. En
estudio realizado por Fakriah et al. (2022), añadieron a la bacteria Bacillus infantis, reportada por su alto
potencial biofloculante, como inóculo en la
preparación de estanque en un sistema Biofloc. La
cepa B. infantis
BF3, aislada de muestras Biofloc de estaques de
cultivo de camarón, fue usada para evaluar su efecto en la calidad del agua y
en las comunidades bacterianas. La aplicación del biofloculante
demostró sustancialmente su efecto en el desarrollo del Biofloc,
ya que durante el periodo de estudio (10 días) el volumen de Biofloc fue significativamente superior en el tratamiento
en comparación con el grupo control. El tratamiento con Bacillus infantis en el sistema Biofloc resultó en el incremento de bacterias heterótrofas
viables, y en el mantenimiento de los nutrientes inorgánicos (amonio, nitrito,
oxígeno disuelto) en niveles subletales (Fakriah
et al., 2022).
Otros microorganismos con
potencial biofloculante
Además de las bacterias, otros
microorganismos como hongos y levaduras se reportan como productores de biofloculantes (Gosai
y Narolkar, 2022). Los hongos son heterótrofos
y compiten con las bacterias por fuentes como azúcares hexosas (fructosa y
glucosa) en sistemas Biofloc. La presencia de
filamentos fúngicos puede contribuir a la formación de grandes partículas de Biofloc. Algunas especies como Aspergillus sp. y Penicillium sp. han demostrado ser microorganismos biofloculantes
con alta actividad de floculación. La interacción y la asociación de los hongos
con otros microorganismos dentro del Biofloc, puede
estimular el crecimiento y la sobrevivencia del camarón, así como incrementar
la resistencia a enfermedades (Hossein
y Mohammadi, 2022).
Hongos filamentosos tales como Aspergillus, Penicillium,
Trichoderma, Spicaria y Hyaloflorea
han sido reportados en su habilidad de atrapar sólidos suspendidos y garantizar
la floculación debido a sus propiedades filamentosas. Los filamentos fúngicos
compuestos por hifas favorecen la bioagregación y
absorción de las células de microalgas, que pueden ser removidas del agua
circundante (Mohd et al., 2019). Las hifas y micelios fúngicos contienen polisacáridos con
sitios activos que son responsables de la capacidad de bioabsorción;
estos polisacáridos también le confieren carga a las células fúngicas (Kushwaha
et al., 2020).
En su estudio, Mohd
et al. (2019) usaron Aspergillus niger
como biofloculante de microalgas en un sistema
acuícola. El biofloculante mostró la habilidad para
adaptarse a un amplio rango de pH de 3.0 a 9.0 y a un rango de 100-150 rpm,
logrando una eficiencia de floculación mayor que 90%. El agua tratada mostró
baja concentración de clorofila y baja densidad celular, lo que indica que Aspergillus niger
es un biofloculante promisorio para ser usado en la
floculación de microalgas en el tratamiento de aguas residuales en la
acuicultura (Mohd et al., 2019).
Las microalgas juegan un importante
rol en sistemas Biofloc, usan los compuestos
nitrogenados para proteínas y azúcares, así como proveen de oxígeno en
presencia de luz. Microalgas como las diatomeas y Chlorella sp. son buenas fuentes de aminoácidos
esenciales y ácidos grasos insaturados para el camarón. En sistemas Biofloc la inoculación con diatomeas en el agua del cultivo
mejora el rendimiento y el contenido de ácidos grasos de postlarvas de P. vannamei. La relación entre algas y
comunidades bacterianas en sistemas Biofloc puede ser
de mutualismo o antagonismo. Por ejemplo, algunas bacterias pueden contribuir
al crecimiento de las algas, y las sustancias extracelulares secretadas por
diatomeas pueden ser usadas por las bacterias como fuente de energía. Tales
interacciones pueden contribuir al control de bacterias patógenas en sistemas Biofloc (Hossein
y Mohammadi, 2022).
Las microalgas se unen a la SPE
bacteriana y forman grandes flóculos que promueven la biofloculación.
En este sentido, el ácido glutámico de Bacillus subtilis es usado para la colecta de biomasa de
microalgas como Nanochlropsis occulata
LICME 002, Phaeodactylum tricornutum, C. vulgaris
LICME 001 y Botryococcus braunii LICME
003; y Bacillus licheniformis
CGMCC 2876 es usado para la colecta de microalga Desmodesmus sp. F51 con una eficiencia de
floculación de 92% (Kushwaha
et al., 2020).
Por otro lado, la implementación de
sustratos artificiales para proveer sitios para el desarrollo de comunidades
microbianas, ha mostrado beneficios en el cultivo. En este sentido, Viau et al. (2014) evaluaron el efecto de biopelículas en postlarvas de camarón
Farfantepenaeus brasiliensis,
usando láminas de polietileno como sustratos artificiales. Para el desarrollo
del medio heterotrófico los tanques fueron inoculados con diatomeas Thalassiosira weissflogii,
alimento artificial, melaza y salvado de trigo; la relación Carbono: Nitrógeno
(C/N) fue de 20:1. La sobrevivencia de las postlarvas fue más alta y los
niveles de nitrito más bajos en los tratamientos donde hubo presencia de
biopelículas estuvo presente. Estos resultados indican que el uso de
biopelículas puede ser una buena alternativa para mejorar la sobrevivencia de
las postlarvas mediante el mantenimiento de la calidad de agua.
Así mismo, Thompson
y Abreu (2002) demostraron la efectividad
de biopelículas compuesto principalmente por diatomeas (Amphora, Campylopyxis, Navícula, Sinedra,
Hantschia y Cilindrotheca)
en el mantenimiento de la calidad del agua por la reducción de los niveles de
amonio y fósforo, y como fuente de alimento para el camarón. Las biopelículas
asociado a sustratos sumergidos constituyó una fuente complementaria importante
de alimento para el camarón, mejorando su crecimiento.
Relación carbono: nitrógeno (C/N)
En la tecnología de biofloc, los microorganismos muestran diferentes
características funcionales y realizan tres funciones principales: (i) ayudar a
mejorar la calidad del agua mediante la eliminación de compuestos inorgánicos
de nitrógeno (bioacumulación, bioasimilación,
nitrificación y desnitrificación); (ii) actuar como fuente de alimento
complementario y (iii) crear propiedades probióticas; funciones clave para
cualquier sistema de cultivo acuático (Khanjani et al., 2022).
La adición de fuentes de carbono a
los sistemas acuícolas estimula el crecimiento de microorganismos heterótrofos,
donde el nitrógeno se utiliza para generar proteínas microbianas. Entre estas
fuentes de carbono se encuentran, la melaza, salvado de arroz, tapioca, entre
otras (Azhar
et al., 2016). La relación C/N es otro factor que afecta la densidad de
bacterias heterótrofas y otros microorganismos en sistemas Biofloc.
Esta relación es manejada para el control del nitrógeno amoniacal, por lo que
tiene influencia en el crecimiento y el bienestar de los organismos cultivados
en la acuicultura (Hossein
y Mohammadi, 2022).
El manejo de la relación C/N en un
sistema de cultivo puede promover una comunidad bacteriana dominada por
bacterias heterótrofas, las que utilizan carbohidratos orgánicos para generar
energía y crecer, para síntesis de proteínas y nuevas células. Una relación
óptima C:N es clave para controlar el nitrógeno inorgánico, puede mejorar la
producción y el reciclamiento de nutrientes (Avnimelech,
1999). El análisis metagenómico
reveló que Vibrio constituía el 90% de la población de biofloc,
mientras que también se detectaron Pseualteromonas,
Photobacterium, Shewanella,
Alteromonas, Bacillus,
Lactobacillus, Acinetobacter, Clostridium,
Marinifilum and Pseudomonas (Tepaamorndech et al., 2020). La densidad de Vibrio, patógenos oportunistas,
disminuye con un aumento en las relaciones C/N, confirmando así la densidad de
bacterias heterótrofas en tratamientos con alta relación C/N. Esto explica que
las tasas de supervivencia mejoran al aumentar las tasas de C/N (Panigrahi et al., 2019).
Recientemente, en un cultivo de biofloc con P. vannamei aislaron seis especies de
bacterias marinas conocidas como Halomonas
venusta, Bacillus cereus, Bacillus subtilis, Bacillus pumilus, Nitratireductor aquimarinus y Pseudoalteromonas sp. Las
cuales eran productoras de biofloculantes. La mayor
actividad floculante la presentó Bacillus cereus con un 93%
(Minaz
y Kubilay, 2021). Hay una tendencia del
empleo de Bacillus spp.,
entre ellas Bacillus infantis
y Bacillus eclensis,
como bioflocalantes para la mejora de la calidad del biofloc (Che
Hashim et al., 2022).
CONCLUSIONES
Bacterias
del género Bacillus
son usadas por sus efectos benéficos en el cultivo del camarón. Aunque el
potencial biofloculante de varias especies de Bacillus ha sido
demostrado, es necesario aislar nuevas cepas y realizar futuras investigaciones
para caracterizar sus biofloculantes, así como,
evaluar el efecto en el metabolismo y el sistema inmune de Penaeus vannamei. Sería conveniente realizar otros estudios de
optimización de las condiciones de cultivo para la producción de biofloculantes, usando nuevas fuentes de carbono y
nitrógeno.
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Contribución
de los autores
Concepción
y diseño de la investigación: YAC, AAC, GN; análisis e interpretación de los
datos: YAC, AAC, GN; redacción del artículo: YAC, AAC, GN.
Conflicto
de intereses
Los
autores declaran que no existen conflicto de intereses.
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, Amílcar
Arenal Cruz **