Abstract
Background: Homemade cheese is part of
the nutritional culture of the Ecuadoran population; however, few studies have
been done in relation to the microbiological quality of cheese made rustically
by farmers in the north of province Manabi. Aim.
To evaluate the quality of milk and homemade cheese produced rustically by
farmers in the north of province Manabi. Materials
and Methods: A microbiological analysis was performed to 156 samples of
milk and cheese, using the petrifilm method, for quantification
of total aerobial, mesophilic, and coliform microorganisms,
in addition to Enterobacteria, fungi, yeasts, and Staphylococcus aureus.
They were compared to the Ecuadoran standards. The values were log10 UFC/mL
(milk) and UFC/g (cheese). Results:
Statistically significant values (p˂0.001) were obtained between rustic
raw milk and homemade cheese, which made them unsuitable for consumption in
relation to the following indicators: mesophiles
(6.24 and 8.41); total coliforms (5.40 and 7.26); Enterobacteria (4.40; 6.44);
fungi and yeasts (3.52 and 5.16), and S. aureus (4.33 and 5.99). The correlation coefficient found between milk
and cheese for all the microorganisms was above 0.65 in all the cantons. Conclusions: The milk and fresh
homemade cheese produced rustically in the four cantons studied failed to meet
the sanitary and hygienic standards, going beyond the microbiological limits
set by the national standards, which were especially significant in canton EL
Carmen, and moderately among these dairies for each indicator microorganism.
Key
words: milk hygiene, fresh cheese, Staphylococcus
aureus (Source: AGROVOC)
INTRODUCCIÓN
Por tanto, se impone una vigilancia
especial por la calidad e inocuidad de estos productos, dadas a las
características nutritivas de este alimento rico en proteínas, minerales,
vitaminas y grasas (Komada et al., 2020). La Organización
de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO) alerta que dicha actividad de
manufactura se realiza en áreas rurales, donde las condiciones
higiénico-sanitarias carecen del seguimiento y control requeridos para asegurar
la obtención de productos de calidad comercial (FAO, 2017). Además, se señala que la
comprobación de la calidad e inocuidad de los alimentos es de obligatorio
cumplimiento por los productores y que se controlan por los gobiernos con el
objetivo de prevenir las enfermedades de transmisión alimentaria (ETA), con
notificación en los últimos años de los brotes en muchos países (Arguello, 2015;
FAO, 2017; Komada et al., 2020).
El queso
artesanal se encuentra entre los alimentos que pueden transmitir agentes
etiológicos productores de enfermedades o intoxicaciones alimentarias y que con
leche sin pasteurizar constituye un riesgo de contaminación con bacterias
patógenas (Gutiérrez et al., 2017; Urbano et al., 2017). Por su
parte, Martínez et al. (2016) refirieren que los productos que se elaboran con
leche cruda, como el queso, deben utilizar una materia prima obtenida de
lecherías que cumplan con los códigos de higiene y de buenas prácticas.
Los quesos implicados en estos brotes
tienen un alto contenido de humedad y poca o ninguna maduración, lo que
favorece el crecimiento de bacterias con potencial de patogenicidad (Cervantes et al., 2019). Arguello (2015); Ruíz et al., 2017; Idarraga
et al. (2018), notifican agentes
patógenos, con especial importancia Staphylococcus
aureus, Escherichia
coli, Salmonella spp.
y en algunos casos Listeria monocytogenes en algunas regiones de Ecuador y
diversos países de América Latina.
Los cantones Chone, Pedernales, El
Carmen y Flavio Alfaro, pertenecientes al norte de la provincia de Manabí,
Ecuador representan la mayor área ganadera, sin embargo, no se cuenta con
estudios relacionados con la calidad de la materia prima fundamental (leche
cruda) ni de los quesos artesanales elaborados por productores pertenecientes a
estos cantones.
El presente estudio tuvo como
objetivo evaluar la calidad higiénico-sanitaria de la leche y el queso de
elaboración artesanal de productores en la zona norte de la provincia de
Manabí.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área y tipo de
estudio
Se realizó un estudio de tipo
transeccional descriptivo en queserías artesanales de cuatro cantones (Chone,
Pedernales, El Carmen y Flavio Alfaro) situadas al norte de la provincia de
Manabí (1⁰03'08"S 80⁰27'02").
Selección de
los productores
Se realizó un muestreo aleatorio
simple de los productores a partir de los datos de cada cantón obtenidos de la
base de datos de la CONEFA (Concejo Nacional para la Erradicación de la Fiebre
Aftosa) que se proporcionó por la CORPOGAN (Corporación de Ganaderos de
Manabí). En la tabla 1 se muestra la distribución de los productores por cada
cantón para un total de 156 productores de la zona norte de la provincia de
Manabí, en su totalidad dispuestos a formar parte del estudio de la calidad de
la leche y el queso fresco artesanal.
Tabla 1. Distribución de los
productores por cada cantón
|
Cantón
|
Número
de productores seleccionados
|
|
Chone
|
45
|
|
El
Carmen
|
34
|
|
Flavio
|
43
|
|
Pedernales
|
34
|
Muestreo de
leche y queso artesanal
Se muestreó el 100% de la leche y el
queso en las fincas seleccionadas en el momento del ordeño y del
almacenamiento, respectivamente, con previa esterilización de los instrumentos,
se embebieron en etanol al 70% (v/v) y se flamearon a la llama de un mechero
portátil (Biotech). Para ello, se empleó 250 mL de leche cruda en un frasco estéril y 150 g de queso en
bolsas estériles, según la Norma NTE INEN 1529-2-1999, se identificaron y
trasladaron a una temperatura entre 4-6°C para el laboratorio de microbiología
de la Universidad Técnica de Manabí, extensión Chone.
Determinación
de análisis microbiológicos
Se realizó el procesamiento del 100%
de las muestras de leche y queso artesanal. En el caso del queso se utilizaron
diluciones seriadas obtenidas a partir de 25 g de producto, diluido en 225 mL de diluyente (agua peptonada
al 0.1%), en ambos casos acorde a la norma NTE INEN-ISO 6887-5- 2014.
Los ensayos se realizaron con el
empleo del método petrifilm reconocido por la Association of Official Agricultural Chemists - AOAC Official Method 991.14.2002 para:
conteo de aerobios mesófilos (recuento de aerobios 3M™ Petrifilm™), coliformes
totales y Enterobacterias (coliformes 3M™ Petrifilm™), hongos y levaduras
(levaduras y mohos 3M™), para S. aureus (Petrifilm™
Staph Express para Recuento S. aureus) (Silbernagel,
et al., 2001).
Interpretación
de los indicadores de calidad higiénica-sanitaria
Para la interpretación de los
resultados de los recuentos de microorganismos indicadores de la calidad
higiénico-sanitaria la media de los distintos grupos de microorganismos se
expresó en Log10 UFC/mL para los
resultados de la leche, en el caso del queso
artesanal (Log10 UFC/g). Los resultados obtenidos se compararon con
los límites establecidos para el recuento de microorganismos aerobios mesófilos
en leche según la norma NTE INEN 9-5-2012 y en el queso fresco acorde a NTE INEN 1528-1-2012, para los indicadores Enterobacterias,
Staphylococcus aureus,
hongos y levaduras. Además, se realizó una observación participante del proceso
de producción de leche y elaboración del queso.
Análisis
estadístico
Se evaluó
el comportamiento de los supuestos básicos de normalidad y homogeneidad de las
varianzas para cada indicador sanitario a través del SAS/INSIGHT. Se realizaron
análisis de varianza simple para evaluar los efectos de los productos leche y
queso y de los criterios estudiados sobre dichos indicadores. Para la
comparación múltiple se utilizó la prueba HSD de Tukey.
También se
determinó el coeficiente de
correlación de Pearson para el análisis del grado de asociación entre la
contaminación de la leche y el queso con todos los cantones, a través del
procedimiento GLIMMIX del paquete estadístico SAS v.9.3 (SAS, 2013).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el análisis realizado
(Tabla 2) se observó como tendencia general que Pedernales es el cantón con
menor valor en el recuento de todos los indicadores de la calidad
higiénico-sanitaria evaluados para la leche cruda, seguido de Chone y de Flavio
Alfaro que, aunque reflejan diferencias significativas (p≤ 0.001) para
coliformes totales, Enterobacterias y Staphylococcus aureus se encuentran en el rango de 106 (6 Log10)
UFC/mL respectivamente. Sin embargo, el Cantón El
Carmen mostró un incremento considerable en todos los indicadores evaluados por
tanto difiere significativamente (p≤ 0.001) con el resto de los cantones.
Tabla 2. Comportamiento de las medias logarítmicas (log10
UFC/mL) de los indicadores de calidad
higiénico-sanitaria en la leche proveniente de los cantones estudiados.
|
Indicadores
de calidad higiénico-sanitaria
|
Cantones
|
±EE/
Significación
|
|
Chone
|
El
Carmen
|
Flavio
Alfaro
|
Pedernales
|
|
Microorganismos aerobios
mesófilos
|
6,19b
|
6,47c
|
6,29b
|
6,04a
|
0,03/0,001
|
|
Coliformes totales
|
5,22b
|
5,82d
|
5,56c
|
5,01a
|
0,08/0,001
|
|
Enterobacterias
|
4,29b
|
4,72d
|
4,48c
|
4,13a
|
0,03/0,001
|
|
Staphylococcus aureus
|
4,12a
|
4,76c
|
4,43b
|
4,09a
|
0,04/0,001
|
|
Hongos y levaduras
|
3,47ab
|
3,77c
|
3,52b
|
3,33a
|
0,04/0,001
|
Letras distintas entre las columnas indican diferencias altamente
significativas para p≤ 0.001.
El análisis de las medias
de los indicadores de calidad higiénico-sanitaria evaluados para el queso
fresco artesanal (Tabla 3), derivó la misma tendencia que para la leche, siendo
Pedernales el cantón de mejor comportamiento y El Carmen el que mostró valores
más elevados en el recuento de todos los microorganismos. El Cantón Chone
reflejó resultados similares a Pedernales para aerobios mesófilos, Enterobacterias,
Staphylococcus aureus, hongos y levaduras. Por su parte, Flavio Alfaro
obtuvo diferencias significativas (p≤ 0.001) con el resto de los tres
cantones para la mayoría de los indicadores evaluados.
Tabla 3. Comportamiento de las medias logarítmicas (log 10 UFC/g) de
los indicadores de calidad higiénico-sanitaria en queso fresco artesanal
proveniente de los cantones estudiados.
|
Indicadores de calidad
higiénico-sanitaria
|
Cantones
|
|
Chone
|
El Carmen
|
Flavio Alfaro
|
Pedernales
|
|
Microorganismos aerobios
mesófilos
|
8,18a
|
8,95c
|
8,49b
|
8,10a
|
|
Coliformes totales
|
6,94b
|
7,80d
|
7,58c
|
6,74a
|
|
Enterobacterias
|
6,23a
|
6,79c
|
6,56b
|
6,21a
|
|
Staphylococcus aureus
|
5,46a
|
6,74b
|
5,46a
|
5,41a
|
|
Hongos y levaduras
|
4,64a
|
5,84c
|
5,62b
|
4,59a
|
Letras distintas en la misma fila indican diferencias significativas
para p< 0.001
Vale destacar que los valores
superiores obtenidos en el cantón El Carmen pudo influir el empleo de malas
prácticas en la higiene del ordeño, empleo de leche no pasteurizada para la
elaboración del queso, no disponen de un plan de limpieza y desinfección y la
mala higiene del personal, aspectos que resaltan en la observación al proceso
de producción primaria y de elaboración del queso. Estos factores se
identifican en diferentes investigaciones y que también refieren que la
contaminación de la leche puede estar influenciada por las manos de los
ordeñadores, la deficiente limpieza de los utensilios, la mala higiene de las
instalaciones, la inadecuada temperatura de almacenamiento y transportación de
la leche (Martínez et al., 2016; Galván y Hernández, 2020; Armenteros et
al., 2020).
Por su parte, en el cantón Pedernales
se observaron mejores prácticas en el eslabón producción primaria, que pudiera
relacionarse con los menores recuentos observados en la leche y el queso, sin
embargo, no significa que se encuentre exento de las problemáticas del resto de
los cantones que comprometen la calidad e inocuidad de los productos evaluados.
En la tabla 4 se aprecian diferencias
significativas (p<0.001) para los recuentos de todos los microorganismos
indicadores de la calidad higiénico-sanitaria evaluados entre la leche cruda y
el queso fresco artesanal, evidenciándose un incremento para este último.
Tabla 4. Comportamiento de las medias
logarítmicas de los indicadores de la calidad higiénico-sanitaria entre la
leche cruda y queso fresco artesanal.
|
Indicadores higiénico-sanitarios
|
Productos
|
|
Leche
(log 10 UFC/mL)
|
Queso
(log 10 UFC/g)
|
|
Microorganismos
aerobios mesófilos
|
6,25a
|
8,42b
|
|
Coliformes
totales
|
5,40a
|
7,26b
|
|
Enterobacterias
|
4,40a
|
6,44b
|
|
Staphylococcus aureus
|
4,33a
|
5,99b
|
|
Hongos
y levaduras
|
3,52a
|
5,16b
|
Letras distintas en la misma fila indican diferencias significativas
para p< 0.001
Resulta importante destacar que el
recuento de microorganismos aerobios mesófilos sobrepasa el valor de 1.5 x 106
(6.18 log10) UFC/mL para la leche cruda
clasificada como clase D (muy mala calidad), según la norma ecuatoriana NTE
INEN 9-5-2012. En el caso del queso fresco artesanal los valores encontrados
superan considerablemente los límites microbiológicos máximos establecidos en
la normativa NTE INEN 1528-1-2012 para los indicadores de Enterobacterias de
1x103 (3 log10) UFC/g, 1x102 (2 log10)
para S. aureus y 1x102 (2.3 log10)
UFC/g para hongos y levaduras.
Los valores elevados encontrados en
el queso fresco artesanal para todos los indicadores evaluados con
independencia del cantón estudiado se relacionan con la deficiente calidad de
la leche cruda, pues no es sometida al proceso de pasteurización para la
elaboración del producto, a ello se le adiciona la falta de higiene de los
utensilios usados en el procesamiento y el hallazgo de la presencia de
microorganismos coliformes totales, S. aureus,
hongos y levaduras.
Las diferencias significativas de la
media del recuento total de microorganismos aerobios mesófilos desfavorable
para el queso; apuntan que como se indicó anteriormente los indicadores de la
calidad higiénico- sanitaria se encuentra por encima de los límites de
aceptabilidad establecidos, pudo estar dado por una deficiente calidad del
proceso y la incorrecta manipulación de la leche como materia prima. Resultados
similares a los obtenidos por Arguello (2015) y Idarraga
et al. (2018), quienes evidenciaron valores elevados de conteos de
microorganismos como indicadores de higiene en quesos artesanales en otras
regiones de Ecuador, correspondiéndose con deficiencias en la aplicación de las
buenas prácticas de manufactura en la cadena de producción en los
establecimientos.
Los valores de microorganismos
coliformes y de Enterobacterias que se encontraron por encima de los límites de
aceptabilidad establecidos en la normativa nacional,
corroboraron las deficiencias en las condiciones de obtención de la leche, la
infraestructura de las queserías, así como en el procesamiento y almacenamiento
de los quesos que favorecen el crecimiento de patógenos responsables de ETA;
resultados que concuerdan con Rodríguez et al. (2016) y Martínez et
al. (2020), quienes señalaron que la
presencia de Enterobacterias cobra importancia teniendo en cuenta que son
indicadores de posible presencia de peligros biológicos relacionados con ETA.
Los hongos y levaduras son frecuentes
en el ambiente de las queserías y generalmente están presentes en la leche y en
el área de elaboración. Los valores de
los hongos y levaduras en los quesos artesanales tuvieron un comportamiento
homogéneo. Estos resultados coinciden con los alcanzados por Martínez et al.,
2020 en quesos; Ruíz et al. (2017) y Merchán et al. (2019),
quienes encontraron valores entre 2.0 y 5.0 log10 UFC/g de hongos filamentosos
y levaduras viables en el queso costeño artesanal, respectivamente. Es
importante resaltar el riesgo de la presencia de hongos por su asociación con
micotoxinas (Daou et al., 2020).
El
resultado de S. aureus mostró diferencias significativas
entre la leche cruda y el queso artesanal, que evidencia que además de la
calidad de leche, pudieron influir las fallas en el proceso de elaboración,
almacenamiento y transporte. Al respecto, Flores et al. (2020)
destacaron que este microorganismo dado su ubicuidad se puede transmitir
directamente a la leche mediante la ubre afectada por mastitis subclínica o por
otras vías, tales como: las superficies externas de los animales, el entorno de
ordeño y del personal.
Martínez et al. (2016) plantearon que la materia prima con que se elaboran
los quesos frescos artesanales es una de las principales fuentes de
contaminación. Por otra parte, González y Franco (2015); Vásquez et al. (2018); Martínez et al. (2019) señalaron que en la calidad de los quesos artesanales
influyen factores en que S. aureus se reporta
como microorganismo contaminante en queserías; por tanto, constituye un peligro
biológico, ya que produce toxinas y enzimas extracelulares, capaces de provocar
diferentes formas clínicas de intoxicaciones alimentarias en función de la
cantidad ingerida de alimento.
González y Franco (2015) y Mendoza et al. (2020), notificaron que S. aureus genera un riesgo para el consumidor del queso
artesanal proveniente de leche no pasteurizada; teniendo en consideración que
los atributos patogénicos incrementan su resistencia y sobrevivencia.
El efecto de asociación obtenido
entre la contaminación de la leche y el queso por los microorganismos en todos
los cantones estudiados evidenció que S. aureus
es el de mayor correlación (Tabla 5). Para el resto de los microorganismos se
evidenció un valor superior a 0.6.
Tabla 5. Resultado del efecto de
asociación entre la contaminación de la leche y el queso por los
microorganismos indicadores en todos los cantones estudiados.
|
Estadístico
|
CT
Leche/
Queso
|
AM
Leche/
Queso
|
Enterob.
Leche/
Queso
|
S. aureus Leche/
Queso
|
HL
Leche/
Queso
|
|
Coeficiente
de correlación
|
0,74
|
0,70
|
0,71
|
0,83
|
0,61
|
|
R2 (%)
|
54,32
|
49,00
|
50,70
|
70,45
|
37,06
|
|
R2 (ajustado para g.l.)
|
54,03
|
48,67
|
50,38
|
70,25
|
36,65
|
|
Durbin-Watson
|
0,983206
|
0,937945
|
1,50004
|
0,957135
|
0,541478
|
|
P=
|
0,0000
|
0,0000
|
0,0008
|
0,0000
|
0,0000
|
|
Ecuación de
regresión
|
CT Queso = 2,49812
+ 0,880941*
CT Leche
|
AM Queso = 1,75263
+ 1,06687*
AM Leche
|
Enterob. Queso
= 2,91386 + 0,801063*
Enterob. Leche
|
S. aureus
Queso = -0,398347 + 1,4732* S. aureus Leche
|
HL Queso = 0,249447
+ 1,39641*
HL Leche
|
AM: Microorganismos
aerobios mesófilos; CT: Coliformes totales; Enterob.
Enterobacterias; S. aureus: Staphylococcus aureus;
HL: Hongos y levaduras
En los valores de correlación entre
la contaminación de la leche y la obtenida en el queso para todos los
microorganismos pudo influir la composición química y microbiológica de la
leche de origen y el proceso tecnológico de fabricación; las fallas en las
condiciones higiénico-sanitarias de las queserías, debido a las malas prácticas
de manipulación en el ordeño, recolección y transporte de leche, condiciones de
refrigeración inadecuada o falta de ella en la leche y queso. Resultados similares
se notificaron en estudios realizados en Perú (Guzmán et al., 2015) y en Cuba (Flores et
al., 2020; Armenteros et al.,
2018). Además, Herrera y Santos (2015), Molina (2018) encontraron
recuentos comprendidos entre 103 – 106 UFC/g para los
microorganismos analizados en quesos frescos elaborados a partir de leche
cruda, estos últimos asociados con brotes de ETA, con mayor frecuencia que los
elaborados a partir de leche pasteurizada.
En general, estos resultados
evidencian la necesidad de profundizar en el diagnóstico de peligros
microbiológicos y de la concepción de una estrategia de control participativa
diseñada de conjunto con los productores que propicia un diálogo de saberes,
con enfoque de cadena de valor y con un análisis de riesgos, pues el consumo de
queso artesanal en la provincia de Manabí eleva la probabilidad de la presencia
de microorganismos generadores de ETA en la población. La pertinencia de dicha
estrategia estaría dada porque el queso artesanal elaborado en esta zona, como
producto estrella de la región pueda insertarse en los avances que la seguridad
alimentaria exige de un producto artesanal, cumpliendo con las normativas
legales, la trazabilidad, costumbres y las tradiciones culturales.
CONCLUSIONES
La
leche y el queso fresco artesanal proveniente de los cuatro cantones estudiados
pertenecientes a la zona norte de Manabí; no cumplen con los requisitos de
calidad higiénico sanitaria, supera los límites microbiológicos establecidos en
la normativa nacional, con elevada significación en el cantón El Carmen y una
relación
moderadamente fuerte entre estos productos para cada microorganismo indicador
evaluado.
RECOMENDACIONES
La
realización de otras investigaciones que permitan establecer la correlación
existente entre el incumplimiento de las Buenas Prácticas de Manufactura y su
efecto directo sobre los elevados niveles de microorganismos registrados. A
partir de estos resultados, sería importante considerar una estrategia de
control participativa diseñada de conjunto con los productores con enfoque de
cadena de valor y de análisis de riesgos; pues el consumo de queso fresco
artesanal en la provincia de Manabí, eleva la probabilidad de la presencia de
microorganismos generadores de ETA en la población.
REFERENCIAS
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Contribución
de los autores
Concepción y diseño de la
investigación: RAAS, MAA, MCC, MPR, RFD; análisis e interpretación de los
datos: RAAS, MAA, MCC, MPR, RFD; redacción del artículo: RAAS, MAA, MCC, MPR,
RFD.
Conflicto
de intereses
Los autores declaran que no existen
conflicto de intereses.
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, Mabelin
Armenteros-Amaya **%202021.%20Calidad%20sanitaria%20de%20la%20leche%20y%20quesos%20artesanales-3_archivos/image003.jpg){kind=small}
, Rigoberto Fimia-Duarte ***